延元2年/建武4年（1337年）、日蓮が入滅した後、弟子である日法が「龍ノ口法難霊蹟」に、処刑の際に首の座に敷かれたという「首敷皮」と「自作の祖師像」を安置し、敷皮堂という堂宇を建立しました。これが龍口寺の始まりとされています。その後、慶長6年（1601年）には、腰越・津在住の日蓮宗信徒の島村采女が寺領を寄進し、本格的な寺観が整えられました。明治19年（1886年）までは専従の住職を置かず、龍口寺輪番八ヶ寺が交代で寺を維持していました。

現在、龍口寺の住職は16世・鈴木日沾貫首で、横浜市金沢区の安立寺から晋山しました。また、池上法縁五本山の一つとして活動しています。

日蓮宗の開祖である日蓮は、天災や人災によって国内が混乱し人心が頽廃する原因は、幕府や諸宗が正法に帰依していないからであると考えました。彼はその考えを『立正安国論』として文応元年（1260年）7月16日に著し、北条時頼に提出して国家諌暁を行いました。しかし、幕府はこれを拒絶し、逆に国家への反逆と見なし、平頼綱に命じて弾圧を加えました。

龍口寺には日蓮にまつわる逸話が残されています。1271年に幕府によって捕らえられた日蓮は、処刑を言い渡され龍ノ口刑場に連れて行かれました。その途中、ある老婆からゴマ入りのぼたもちを渡されました。そしてついに処刑されるという瞬間、江ノ島の方から光るものが飛んで来て、役人たちは目がくらんで死刑執行ができなくなったといいます。

この逸話にちなみ、毎年9月11日〜13日に行われる「龍口法難会」というお祭りでは、災難除けのご利益があるとされる「難除けのぼたもち」が参詣者たちにまかれます。龍口法難会は多くの人で賑わうお祭りなので、ぜひ一度足を運んでみてください。

山に囲まれた境内には、見どころスポットがたくさんあります。日蓮が幽閉された洞窟や、五重塔、仏舎利塔などがあります。本堂の裏手東側の山には、神奈川県で唯一の木造本式の五重塔があります。西側には仏舎利塔があり、周辺は厳かな雰囲気です。

境内には桜の木が植えられており、春にはお花見をしながら参拝できます。秋には美しく紅葉したイチョウも楽しめるので、季節を感じながらゆっくりと過ごしてください。